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粤北喀斯特地区不同年龄油茶林土壤细菌群落动态变化特征

郑全胜 吴斌 白拉曲珍 叶飞 王雨 冯汉华

引用本文:
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粤北喀斯特地区不同年龄油茶林土壤细菌群落动态变化特征

    作者简介: 郑全胜,林业高级工程师。主要研究方向:石漠化调查监测与治理。E-mail:1436011490@qq.com.
    通讯作者: 冯汉华, 369933427@qq.com
  • 中图分类号: S154.3

Dynamic Characteristics of Soil Bacterial Community Under Camellia oleifera Plantation with Different Ages in Karst Area of Northern Guangdong Province

    Corresponding author: FENG Han-hua, 369933427@qq.com
  • CLC number: S154.3

  • 摘要: 目的 油茶规模化种植是粤北地区石漠化治理的一种特有模式,具有较好的经济效益。然而油茶种植年限对喀斯特地区土壤微生物群落的影响还有待明确。 方法 以乐昌市富树山油茶种植基地分别种植了2、3和7年的油茶林土壤为研究对象,利用高通量测序技术和分子生态网络的分析方法对土壤细菌群落进行研究。 结果 油茶种植年限的增加会导致土壤中铵态氮和总氮的积累,虽然不会显著改变土壤中细菌群落的生物多样性,但会导致土壤细菌群落结构的改变。同时发现土壤水分是影响2、3年龄油茶林土壤细菌群落的关键环境因子,而种植7年油茶林的土壤细菌群落主要受pH的影响。此外,相比种植2~3年的油茶林,种植7年的油茶林土壤细菌类群之间的联系更为紧密,但同时出现了细菌网络模块化的缺失和关键物种的演变的现象。 结论 本研究揭示了粤北石漠化地区不同种植年限油茶纯林的土壤细菌群落动态变化特征,为维持油茶林土壤生态系统功能的实践管理提供了理论依据。
  • 图 1  研究区域及采样点示意图

    Figure 1.  The maps of study area and sampling sites

    图 2  不同种植年限油茶林土壤理化性质箱线图

    Figure 2.  Boxplots of soil physicochemical properties in Camellia oleifera forest with different planting years

    图 3  基于Shannon指数的土壤细菌群落稀释性曲线

    Figure 3.  Rarefaction curves of soil bacterial communities based on Shannon index

    图 4  不同种植年限油茶林土壤细菌群落alpha多样性

    Figure 4.  Alpha diversity of soil bacterial communities in Camellia oleifera forest with different planting years

    图 5  不同种植年限油茶林土壤细菌群落分别在门水平(a)和属水平(b)组成

    Figure 5.  Soil bacterial community compositions in Camellia oleifera forest with different planting years at phylum (a) and genus level (b), respectively

    图 6  土壤细菌群落结构非度量多维尺度分析(a)和典范对应分析(b)

    Figure 6.  The non-metric multidimensional scaling analysis (a) and canonical correspondence analysis (b) of soil bacterial communities at OTU level

    图 7  基于随机矩阵理论(RMT)的不同种植年限油茶林土壤细菌群落共现网络(a)和基于网络拓扑性质的Zi-Pi图(b)

    Figure 7.  The co-occurrence networks of soil bacterial communities in Camellia oleifera forest with different planting years based on random matrix theory (a) and the Zi-Pi plot reveals the distribution of OTUs based on the topological properties of networks (b)

    表 1  基于典范对应分析的土壤理化性质对细菌群落结构的显著影响

    Table 1.  Significant effects of soil physicochemical properties on the bacterial community structure based on canonical correspondence analysis

    土壤性质
    Soil properties
    相关系数
    R2
    显著性P
    P-values
    含水率 Moisture 0.520 0.013
    有机质 OM 0.308 0.110
    pH 0.517 0.012
    亚硝态氮 NO2-N 0.611 0.004
    硝态氮 NO3-N 0.246 0.179
    铵态氮 NH4+-N 0.167 0.338
    总氮 TN 0.255 0.183
    总磷 TP 0.352 0.074
      注:小于0.05的显著性P值用粗体表示
      Note: Significance P-values less than 0.05 are shown in bold
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    表 2  不同种植年限油茶林土壤细菌群落共现网络拓扑性质

    Table 2.  Topological properties of co-occurrence networks of soil bacterial communities in Camellia oleifera forest with different planting years

    网络类型
    Networks
    拓扑性质
    Topological properties
    网络
    YC2 YC3 YC7
    真实网络
    Real networks
    相似性阈值 Similarity threshold 0.98 0.97 0.96
    总节点数 Total nodes 632 320 560
    总连接数 Total links 1 499 953 6 373
    幂律指数 R square of power law 0.853 0.753 0.588
    平均度 Average degree (avgK) 4.744 5.956 22.761
    平均聚类系数 Average clustering coefficient 0.303 0.498 0.494
    平均路径长度 Average path distance 4.655 5.614 3.653
    连通性 Connectance 0.289 0.641 0.934
    模块数 No. of modules 53 21 7
    模块化系数 Modularity 0.841 0.77 0.463
    正连接 Positive links 954 528 4 022
    负连接 Negative links 545 425 2 351
    随机网络
    Random networks
    平均聚类系数 Average clustering coefficient 0.016 ± 0.004 0.039 ± 0.006 0.157 ± 0.004
    平均路径长度 Average path distance 4.010 ± 0.029 3.336 ± 0.026 2.421 ± 0.008
    连通性 Connectance 0.962 ± 0.014 0.992 ± 0.010 0.999 ± 0.002
    模块化系数 Modularity 0.452 ± 0.005 0.375 ± 0.006 0.150 ± 0.003
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    表 3  不同种植年限油茶林土壤细菌网络的关键物种及其分类学信息

    Table 3.  List of keystone species and responding taxonomic information in bacterial networks of Camellia oleifera forest with different planting years

    网络
    Network
    扩增子序列变体
    ASVs
    节点角色
    Role

    Phylum

    Genus
    YC2ASV3032Moduler hubPlanctomycetotanorank
    ASV2769Moduler hubAcidobacteriotanorank
    ASV916Moduler hubAcidobacteriotanorank
    ASV2803Moduler hubActinobacteriotaAcidothermus
    ASV1547Moduler hubRCP2-54norank
    ASV4174Moduler hubChloroflexinorank
    ASV3452Moduler hubPlanctomycetotanorank
    ASV4436Moduler hubAcidobacteriotanorank
    ASV2925Moduler hubPlanctomycetotanorank
    ASV1204Moduler hubVerrucomicrobiotaADurb.Bin063-1
    ASV3324Moduler hubAcidobacteriotanorank
    ASV3134Moduler hubChloroflexinorank
    ASV3176Moduler hubAcidobacteriotanorank
    ASV2776Moduler hubProteobacterianorank
    ASV3318Moduler hubActinobacteriotaAcidothermus
    ASV3161Moduler hubRCP2-54norank
    ASV2805Moduler hubVerrucomicrobiotaCandidatus Xiphinematobacter
    ASV1859Moduler hubProteobacterianorank
    ASV3175ConnectorAcidobacteriotanorank
    YC3ASV156Moduler hubProteobacteriaRhodopila
    ASV38Moduler hubFirmicutesBacillus
    ASV37Moduler hubProteobacteriaBradyrhizobium
    ASV327Moduler hubAcidobacteriotanorank
    ASV162Moduler hubChloroflexinorank
    ASV6Moduler hubProteobacterianorank
    ASV44Moduler hubProteobacterianorank
    YC7ASV5Moduler hubProteobacterianorank
    ASV6Moduler hubProteobacterianorank
    ASV956Moduler hubProteobacterianorank
    ASV2787Moduler hubActinobacteriotaAcidothermus
    ASV129Moduler hubProteobacterianorank
    ASV3240Moduler hubProteobacterianorank
    ASV999Moduler hubProteobacterianorank
    ASV983Moduler hubProteobacterianorank
    ASV876Moduler hubPlanctomycetotanorank
    ASV1003Moduler hubAcidobacteriotaCandidatus Koribacter
    ASV8260Moduler hubAcidobacteriotanorank
    ASV5666Moduler hubProteobacteriaRhodovastum
    ASV3450Moduler hubChloroflexiunclassified
    ASV1153Moduler hubAcidobacteriotanorank
    ASV3627ConnectorAcidobacteriotaunclassified
    ASV8653ConnectorChloroflexiunclassified
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出版历程
  • 网络出版日期:  2024-06-10

粤北喀斯特地区不同年龄油茶林土壤细菌群落动态变化特征

    通讯作者: 冯汉华, 369933427@qq.com
    作者简介: 郑全胜,林业高级工程师。主要研究方向:石漠化调查监测与治理。E-mail:1436011490@qq.com
  • 1. 广东省林业调查规划院,广东 广州 510520
  • 2. 广州大学大湾区环境研究院珠江三角洲水质安全与保护教育部重点实验室,广东 广州 510006

摘要:  目的 油茶规模化种植是粤北地区石漠化治理的一种特有模式,具有较好的经济效益。然而油茶种植年限对喀斯特地区土壤微生物群落的影响还有待明确。 方法 以乐昌市富树山油茶种植基地分别种植了2、3和7年的油茶林土壤为研究对象,利用高通量测序技术和分子生态网络的分析方法对土壤细菌群落进行研究。 结果 油茶种植年限的增加会导致土壤中铵态氮和总氮的积累,虽然不会显著改变土壤中细菌群落的生物多样性,但会导致土壤细菌群落结构的改变。同时发现土壤水分是影响2、3年龄油茶林土壤细菌群落的关键环境因子,而种植7年油茶林的土壤细菌群落主要受pH的影响。此外,相比种植2~3年的油茶林,种植7年的油茶林土壤细菌类群之间的联系更为紧密,但同时出现了细菌网络模块化的缺失和关键物种的演变的现象。 结论 本研究揭示了粤北石漠化地区不同种植年限油茶纯林的土壤细菌群落动态变化特征,为维持油茶林土壤生态系统功能的实践管理提供了理论依据。

English Abstract

  • 石漠化是喀斯特地区的突出生态问题。岩石裸露率高、生态系统脆弱以及植被退化是喀斯特地区石漠化的主要表现[1]。我国喀斯特面积约占国土面积的1/3[2],其中粤北喀斯特岩溶区是西南喀斯特岩溶区的东延部分,也是我国石漠化严重地区之一。但粤北和西南喀斯特岩溶区,不管在气候、地形地貌,还是土壤性质方面都存在一定的差异[3-4]。相比西南石漠化已得到了广泛关注,对粤北石漠化的研究还相对较少。石漠化已成为粤北喀斯特地区首要的生态问题,是制约粤北地区经济和社会发展的瓶颈。

    我国“十四五”规划提出科学推进喀斯特地区石漠化综合治理,提高生态系统自我修复能力和稳定性[5]。植被恢复是控制石漠化发展的重要途径。石漠化的植被恢复过程对土壤的微生物群落与功能以及酶活性等性质具有重要影响[2, 6-7]。石漠化常导致土壤微生物物种和功能多样性减少[8],同时降低土壤动物的个体密度和类群数[9]。反之,土壤生物多样性的增加表明生态修复措施对石漠化治理有促进作用。同时,土壤微生物是各类营养物质迁移和转化的主要驱动力,对土壤形成和肥力改变具有重要作用[10]。此外,土壤微生物对土壤环境变化有较快的响应力,不同恢复方式和阶段可以形成不同的微生物群落结构[11]

    目前针对石漠化植被恢复过程土壤微生物的研究涵盖了不同类型植被(灌木丛、次生林、原生林)对土壤细菌和真菌生物多样性与代谢多样性的影响[12];以及不同恢复模式和序列过程中,细菌和真菌群落的生物多样性变化特征等[13]。近年来,针对粤北喀斯特地区地理地貌等特征,油茶的规模化种植已成为粤北石漠化治理的一种特有模式。然而,目前对油茶种植如何影响石漠化地区土壤微生物群落及其功能还有待明确。粤北石漠化综合治理对于优化粤港澳大湾区生态系统管理、提升生态质量具有重要意义。本研究通过在粤北韶关石漠化区域采集不同种植年限的油茶林土壤,分析其生物多样性、群落组成和分子共现网络,探讨油茶种植这一特殊治理模式下,土壤微生物群落的组成、结构以及演替方式,为分析石漠化不同治理模式下的生态影响以及评价不同治理模式提供理论依据。

    • 本研究选取的研究区——富树山油茶(Camellia oleifera Abel)种植基地(25°5′35′′ N,113°8′6′′ E),位于广东省乐昌市云岩镇。乐昌市位于广东省最北端,属于亚热带季风气候,年平均气温为19.6 °C,且雨量充沛,年降雨量达到1 522 mm。其境内地貌主要为流水地貌和岩溶地貌两大类,岩溶面积达到761.1 km2,占土地总面积的31.4%,是广东省喀斯特区域石漠化程度最严重地区之一。富树山油茶种植基地已先后发展自有油茶林面积3.68 km2,涵盖了不同种植年限的油茶林。本研究通过现场调查,分别选取种植年限为2年、3年以及7年的油茶林为研究样地(图1)。这三个油茶林研究样地的面积相似,坡向一致,不同样地相隔200~400 m,其土壤都是以花岗岩发育的红壤为主。此外,这三个研究样地都是由乐昌市富树山农业科技开发有限公司统一经营管理,每年的经营措施一致。

      图  1  研究区域及采样点示意图

      Figure 1.  The maps of study area and sampling sites

      于2022年9月对不同种植年限油茶林进行土壤样品采集。采样过程中在每个研究样点均匀设置5个5 m × 5 m的采样样方,在每个采样样方采用对角线采样法,用不锈钢土钻采集5个表层土壤(0~20 cm)子样品,充分混合后形成1个混合样品。在3个研究区各采集5个混合土样,共15个。所有土壤样品都用无菌自封袋密封保存,用冰盒运回实验室后分为两部分,一部分保存于4 °C冰箱中,尽快测定土壤理化性质,另一部分用离心管装好后于‒20 °C冰箱冻存,用于DNA提取。

    • 土壤含水率采用烘干称重法测定。土壤有机质(organic matter,OM)采用烧失量法测定。土壤pH值采用pH计测定,其中水土质量比为2.5 : 1。总氮(total nitrogen,TN)、总磷(total phosphorus,TP)的含量采用碱性过硫酸钾消解后用紫外分光光度计(UV-1750,Shimadzu)进行测定。土壤含水率、OM、pH、TN和TP的测定参照《土壤农化分析》中的方法[14]。土壤亚硝态氮(NO2-N)、硝态氮(NO3-N)以及铵态氮(NH4+-N)含量用2 M的KCl溶液浸提后,分别采用重氮-偶氮比色法、锌-镉还原法以及靛酚蓝分光光度法通过酶标仪(Elx800,BioTek)测定[15]

    • 称取约0.25 g土壤样品,采用DNeasy PowerSoil试剂盒(Qiagen,Germany),按照产品说明书提取土壤样品DNA。分别用琼脂糖凝胶电泳和超微量紫外分光光度计确定DNA的浓度和质量。将样品DNA溶液于−20 °C冰箱中冻存,用于后续的聚合酶链式反应(polymerase chain reaction,PCR)扩增和Illumina高通量测序。

      针对细菌16S rRNA基因的V3-V4高变区,使用带有barcode的引物对338F-806R进行PCR扩增[16]。PCR扩增在ABI GeneAmp® 9700上进行,具体扩增程序是95 °C的条件下预变性3 min,然后27个循环的95 °C条件下变性30 s,55 °C退火30 s,72 °C延伸45 s,最后在72 °C条件下延伸10 min。分别使用纯化试剂盒(AXYGEN,USA)和荧光定量系统(Promega,USA)对PCR产物进行纯化和定量后,进行均一化混匀,构建测序文库,最后在Illumina Miseq PE300平台上进行双端测序。

      MiSeq测序得到的是双端序列数据,获得的原始数据分别用FLASH软件[17]和Trimmomatic软件(v. 0.30)[18]进行拼接和质控。数据质控拼接获得的优化序列通过DADA2(https://benjjneb.github.io/dada2/)进行进一步的降噪处理后,得到扩增子序列变体ASV(Amplicon Sequence Variant)。然后基于ASVs代表序列信息,用Qiime2中的Vsearch分类器[19]参照SILVA 138基因数据库(https://www.arb-silva.de/documentation/release-1381/)对ASVs进行物种分类。用Mothur(v. 1.30.1)计算各个样品的alpha多样性指数。

    • 为了探索不同种植年限油茶林土壤细菌群落不同分类群之间的潜在相互关系,本研究采用基于随机矩阵理论(RMT)的分子生态网络分析(MENA,http://ieg4.rccc.ou.edu/MENA),在ASV水平上分析土壤细菌群落的共现模式[20-21]。构建分子生态网络时,将抽平后的ASVs相对丰度表上传到MENA分析平台后,使用默认的设置和基于RMT计算的相关关系阈值进行网络分析。网络的可视化基于Fruchterman-Reingold算法通过Gephi软件(v. 0.9.2)实现[22]。网络中的节点(node)代表细菌的ASV,节点之间用表示相关关系强度的边(edge)连接。每个节点的大小正比于相互连接的边数量。为了比较不同细菌群落的共现模式,对每个网络的拓扑性质进行计算,包括:平均度(Average degree)、平均聚类系数(Average clustering coefficient)、平均路径长度(Average path distance)、连通性(Connectance)、模块化系数(Modularity)和模块数(number of modules)等。基于模块内连通性(Zi)和模块间连通性(Pi),分别以2.5和0.62为阈值定义网络中每个节点的潜在作用[20-21]。在网络图中,被划分为Module hub和Connector的节点可能在生态上代表generalists,被划分为Network hub的节点代表super-generalists,而被划分为Peripheral的节点则代表specialists。其中,属于Network hub、Module hub和Connector的节点都被定义为构建网络以及维持其稳定性的关键物种(keystone species)[16, 21, 23]。此外,通过MENA平台构建Erdös-Réyni随机网络(100次重复),每个随机网络具有与对应真实网络相同数量的节点和边。

    • 利用IBM SPSS Statistics 20.0 for Windows对不同种植年限油茶林土壤理化性质进行student’s t显著性差异检验。采用CANOCO 5软件,基于Bray-Curtis距离,分别对土壤细菌群落分布进行非度量多维尺度分析(non-metric multidimensional scaling,NMDS)和典范对应分析(canonical correlation analysis,CCA)[24]。使用R语言(v. 3.0.1)的“vegan”包计算基于Bray-Curtis距离的不同种植年限油茶林土壤细菌群落的差异性(analysis of similarities,ANOSIM;permutations=999)。其他图形绘制使用Origin 2023b软件进行。

    • 通过对不同种植年限油茶林土壤理化性质的比较可以发现,种植3年的油茶林(YC3)的土壤含水率(18.5%)要显著低于种植2年(YC2,24.7%)和7年(YC7,24.1%)的油茶林土壤含水率(P<0.001),YC3的土壤pH(5.21)和亚硝态氮含量(0.07 mg·kg−1)都要显著高于YC2(分别为4.63和0.02 mg·kg−1)和YC7(分别为4.64和0.03 mg·kg−1)(图2P<0.01)。YC3土壤总磷含量与YC2没有显著差异,但要显著高于YC7,而YC7土壤铵态氮和总氮含量整体上要显著高于YC2和YC3(P<0.01)。但是油茶林土壤的有机质和硝态氮含量并没有表现出种植年限间的显著差异(P>0.05)。

      图  2  不同种植年限油茶林土壤理化性质箱线图

      Figure 2.  Boxplots of soil physicochemical properties in Camellia oleifera forest with different planting years

    • 本研究中,15个油茶林土壤样品的高通量测序共获得701 700条高质量的序列,其中每个样品有12 958~72 319条序列。根据所有样品中的最小序列数,每个样品的序列数被抽平到同一测序深度(12 958条序列)。不同年龄油茶林土壤细菌的Shannon稀释性曲线都趋于平坦(图3),表明抽平后的测序深度能很好地覆盖油茶林土壤样品的细菌群落多样性,结果可靠。基于抽平后的测序序列,总共获得13 900个ASVs,其中每个样品获得500~2 203个ASVs。

      图  3  基于Shannon指数的土壤细菌群落稀释性曲线

      Figure 3.  Rarefaction curves of soil bacterial communities based on Shannon index

      总体上来说,不同种植年限油茶林土壤细菌群落的alpha多样性(包括Sobs丰富度、Shannon多样性、Shannon均匀度以及Phylogenetic多样性)并没有表现出显著的差异(图4P>0.05)。其中,YC2、YC3和YC7样品的Sobs丰富度指数均值分别为1 759、1 396和1 562,Shannon多样性指数分别为6.70、6.47和6.56,Shannon均匀度指数分别为0.897、0.913和0.893,Phylogenetic多样性指数分别为161.6、156.9和167.2。

      图  4  不同种植年限油茶林土壤细菌群落alpha多样性

      Figure 4.  Alpha diversity of soil bacterial communities in Camellia oleifera forest with different planting years

    • 所有油茶林土壤样品中共检测出34个细菌门,其中相对丰度最高的4个门分别为变形菌门Proteobacteria(15.5%~30.1%)、酸杆菌门Acidobacteriota(14.3%~27.0%)、浮霉菌门Planctomycetota(5.3%~23.9%)和绿弯菌门Chloroflexi(6.7%~27.4%),共占所有样品总序列数的75.8%(图5a)。Proteobacteria在YC2、YC3和YC7土壤中的相对丰度均值分别为23.9%、24.4%和24.1%,并没有表现出显著差异(P>0.05)。Acidobacteriota在YC3土壤中的相对丰度为22.3%,要高于YC2的16.6%、和YC7的19.1%。与Acidobacteriota相反,Planctomycetota和Chloroflexi的相对丰度在不同种植年限土壤中是先降低后升高,在YC2、YC3和YC7中的相对丰度分别为21.4%和18.3%、12.5%和13.6%以及16.4%和14.9%。

      图  5  不同种植年限油茶林土壤细菌群落分别在门水平(a)和属水平(b)组成

      Figure 5.  Soil bacterial community compositions in Camellia oleifera forest with different planting years at phylum (a) and genus level (b), respectively

      在属水平上,相对丰度大于1%的类群共有22个,共占所有样品总序列数的64.0%(图5b)。值得注意的是,相对丰度前5的类群在属水平上都为norank,分别在科或目水平上隶属于Gemmataceae(13.7%)、Xanthobacteraceae(7.5%)、Subgroup 2(4.4%)、Elsterales(4.4%)以及Acidobacteriales(4.1%)。其中,norank_Gemmataceae在YC2、YC3和YC7中的相对丰度分别为17.6%、9.7%和12.6%,在YC3土壤中的相对丰度要低于YC2和YC7。而norank_Xanthobacteraceae和norank_Acidobacteriales在不同种植年限油茶林土壤中的相对丰度分别为7.8%和4.2%、7.2%和4.1%以及7.1%和4.0%,不同种植年限之间没有明显区别。此外,norank_Subgroup 2和norank_Elsterales在YC3土壤的相对丰度同样要低于YC2和YC7。

      通过NMDS分析结果可以发现,不同种植年限油茶林土壤的细菌群落能明显地相互分离,表明种植年限能显著影响到土壤细菌群落组成(图6a)。而基于ASVs水平的ANOSIM相似性分析进一步表明不同种植年限油茶林土壤细菌群落存在显著差异(R=0.448,P=0.001)。运用CCA分析土壤细菌群落组成和土壤理化性质的相关关系可以发现(图6b表1),亚硝态氮含量对油茶林土壤细菌群落具有极显著的影响(P<0.01)。此外,土壤含水率和pH同样能显著影响到细菌群落组成(P<0.05)。

      图  6  土壤细菌群落结构非度量多维尺度分析(a)和典范对应分析(b)

      Figure 6.  The non-metric multidimensional scaling analysis (a) and canonical correspondence analysis (b) of soil bacterial communities at OTU level

      表 1  基于典范对应分析的土壤理化性质对细菌群落结构的显著影响

      Table 1.  Significant effects of soil physicochemical properties on the bacterial community structure based on canonical correspondence analysis

      土壤性质
      Soil properties
      相关系数
      R2
      显著性P
      P-values
      含水率 Moisture 0.520 0.013
      有机质 OM 0.308 0.110
      pH 0.517 0.012
      亚硝态氮 NO2-N 0.611 0.004
      硝态氮 NO3-N 0.246 0.179
      铵态氮 NH4+-N 0.167 0.338
      总氮 TN 0.255 0.183
      总磷 TP 0.352 0.074
        注:小于0.05的显著性P值用粗体表示
        Note: Significance P-values less than 0.05 are shown in bold
    • 通过分子生态网络对不同种植年限油茶林土壤细菌群落的共现模式进行分析(图7a)。YC2、YC3以及YC7的细菌群落共现网络分别由632、320和560个节点,以及1 499、953和6 373条边组成,并且正相关边和负相关边的数量比分别为1.75、1.24和1.71(图7a表2)。值得注意的是,YC2、YC3以及YC7这三个共现网络的节点度分布表现出无标度的幂律分布模式(R2分别为0.853、0.753和0.588),这意味着这些网络都具有非随机结构。同时,这三个真实网络的平均聚类系数、平均路径距离、模块化数都要比对应的Erdӧ-Rényi随机网络的值要高(表2),这意味着这些构建的真实网络具有模块化结构和小世界特征,这允许外界的干扰能通过整个网络迅速分散,使得整个系统非常高效。

      图  7  基于随机矩阵理论(RMT)的不同种植年限油茶林土壤细菌群落共现网络(a)和基于网络拓扑性质的Zi-Pi图(b)

      Figure 7.  The co-occurrence networks of soil bacterial communities in Camellia oleifera forest with different planting years based on random matrix theory (a) and the Zi-Pi plot reveals the distribution of OTUs based on the topological properties of networks (b)

      表 2  不同种植年限油茶林土壤细菌群落共现网络拓扑性质

      Table 2.  Topological properties of co-occurrence networks of soil bacterial communities in Camellia oleifera forest with different planting years

      网络类型
      Networks
      拓扑性质
      Topological properties
      网络
      YC2 YC3 YC7
      真实网络
      Real networks
      相似性阈值 Similarity threshold 0.98 0.97 0.96
      总节点数 Total nodes 632 320 560
      总连接数 Total links 1 499 953 6 373
      幂律指数 R square of power law 0.853 0.753 0.588
      平均度 Average degree (avgK) 4.744 5.956 22.761
      平均聚类系数 Average clustering coefficient 0.303 0.498 0.494
      平均路径长度 Average path distance 4.655 5.614 3.653
      连通性 Connectance 0.289 0.641 0.934
      模块数 No. of modules 53 21 7
      模块化系数 Modularity 0.841 0.77 0.463
      正连接 Positive links 954 528 4 022
      负连接 Negative links 545 425 2 351
      随机网络
      Random networks
      平均聚类系数 Average clustering coefficient 0.016 ± 0.004 0.039 ± 0.006 0.157 ± 0.004
      平均路径长度 Average path distance 4.010 ± 0.029 3.336 ± 0.026 2.421 ± 0.008
      连通性 Connectance 0.962 ± 0.014 0.992 ± 0.010 0.999 ± 0.002
      模块化系数 Modularity 0.452 ± 0.005 0.375 ± 0.006 0.150 ± 0.003

      为了确定种植年限对油茶林土壤细菌网络复杂性的影响,对YC2、YC3以及YC7这三个共现网络的拓扑性质进行比较,发现YC3细菌网络的节点和边数都要低于YC2和YC7,这表明细菌网络的复杂性和潜在的相互作用有一个先降低和升高的过程(表2)。但YC7网络的平均度和连通性要依次高于YC3和YC2,这表明种植时间越久,土壤细菌网络的相互作用密度越大。值得注意的是,土壤细菌群落网络的模块数随油茶林种植年限的增加,从YC2的53个显著减少到YC3的21个和YC7的7个(表2),这意味着越来越多的细菌类群紧密连接。

    • 同时,网络复杂性的改变可能导致网络中各类群的角色发生变化。基于模块内连通性(Zi)和模块间连通性(Pi),发现YC2、YC3以及YC7这三个网络中都没能划分到Network hubs,分别划分到1、0和2个Connectors,以及18、7和14个Module hubs(图7b),所有这些都可以被视为网络的关键物种(keystone species),它们在构建和维持网络结构中起着关键作用。YC2、YC3以及YC7这三个网络分别确定了19、7和16个关键物种,进一步表明YC3油茶林土壤细菌群落的稳定性要低于YC2和YC7。此外,YC2网络中的19个关键物种,在门水平上主要隶属于Acidobacteriota(6 ASVs)、Planctomycetota(3 ASVs)、Actinobacteriota(2 ASVs)、Chloroflexi(2 ASVs)、Proteobacteria(2 ASVs)、Verrucomicrobiota(2 ASVs)和RCP2-54(2 ASVs),但是在属水平上有多达78.9%的关键物种为norank类群(表3)。YC3的7个关键物种,在门水平上主要隶属于Proteobacteria(4 ASVs)、Acidobacteriota(1 ASV)、Chloroflexi(1 ASV)和Firmicutes(1 ASV),在属水平上同样有57.1%的关键物种属于norank类群。在YC7的16个关键物种中,有8个ASVs隶属于Proteobacteria,4个ASVs隶属于Acidobacteriota,2个ASVs隶属于Chloroflexi,还分别有1个ASVs隶属于Actinobacteriota和Planctomycetota,并且多大13个关键物种在属水平上为norank或unclassified细菌类群。

      表 3  不同种植年限油茶林土壤细菌网络的关键物种及其分类学信息

      Table 3.  List of keystone species and responding taxonomic information in bacterial networks of Camellia oleifera forest with different planting years

      网络
      Network
      扩增子序列变体
      ASVs
      节点角色
      Role

      Phylum

      Genus
      YC2ASV3032Moduler hubPlanctomycetotanorank
      ASV2769Moduler hubAcidobacteriotanorank
      ASV916Moduler hubAcidobacteriotanorank
      ASV2803Moduler hubActinobacteriotaAcidothermus
      ASV1547Moduler hubRCP2-54norank
      ASV4174Moduler hubChloroflexinorank
      ASV3452Moduler hubPlanctomycetotanorank
      ASV4436Moduler hubAcidobacteriotanorank
      ASV2925Moduler hubPlanctomycetotanorank
      ASV1204Moduler hubVerrucomicrobiotaADurb.Bin063-1
      ASV3324Moduler hubAcidobacteriotanorank
      ASV3134Moduler hubChloroflexinorank
      ASV3176Moduler hubAcidobacteriotanorank
      ASV2776Moduler hubProteobacterianorank
      ASV3318Moduler hubActinobacteriotaAcidothermus
      ASV3161Moduler hubRCP2-54norank
      ASV2805Moduler hubVerrucomicrobiotaCandidatus Xiphinematobacter
      ASV1859Moduler hubProteobacterianorank
      ASV3175ConnectorAcidobacteriotanorank
      YC3ASV156Moduler hubProteobacteriaRhodopila
      ASV38Moduler hubFirmicutesBacillus
      ASV37Moduler hubProteobacteriaBradyrhizobium
      ASV327Moduler hubAcidobacteriotanorank
      ASV162Moduler hubChloroflexinorank
      ASV6Moduler hubProteobacterianorank
      ASV44Moduler hubProteobacterianorank
      YC7ASV5Moduler hubProteobacterianorank
      ASV6Moduler hubProteobacterianorank
      ASV956Moduler hubProteobacterianorank
      ASV2787Moduler hubActinobacteriotaAcidothermus
      ASV129Moduler hubProteobacterianorank
      ASV3240Moduler hubProteobacterianorank
      ASV999Moduler hubProteobacterianorank
      ASV983Moduler hubProteobacterianorank
      ASV876Moduler hubPlanctomycetotanorank
      ASV1003Moduler hubAcidobacteriotaCandidatus Koribacter
      ASV8260Moduler hubAcidobacteriotanorank
      ASV5666Moduler hubProteobacteriaRhodovastum
      ASV3450Moduler hubChloroflexiunclassified
      ASV1153Moduler hubAcidobacteriotanorank
      ASV3627ConnectorAcidobacteriotaunclassified
      ASV8653ConnectorChloroflexiunclassified
    • 石漠化的综合治理中,人工造林或封山育林是最常见的恢复手段[25]。然而,在适当的区域发展不同的种植模式,是平衡生态保护与经济发展的重要举措。粤北喀斯特地区石漠化治理中,在立地条件较好、石漠化程度较低的区域种植油茶、茶叶和蔬菜等是较为常见的治理模式[3, 26]。分析在此模式下土壤微生物群落的组成、结构以及演替规律,是评价其治理效果的重要依据。

      土壤理化性质通常是决定土壤微生物群落的最关键因素[16]。对比种植2年与3年的油茶林土壤,种植7年的油茶林土壤中铵态氮和总氮含量更高。这说明长期的油茶林种植会增加土壤的肥力,能在一定程度上提升石漠化地区土壤的地力条件[27]。在种植3年的油茶林土壤中,pH和亚硝态氮含量均表现出显著的高值,这种异常可能与该油茶林的水肥管理与另外两个油茶林存在时间差有关,施肥等措施均可以在短期内显著改变土壤的营养指标与理化性质[28]。作为一类喜酸植物,油茶会通过扩散的根系向土壤中释放可溶性离子,导致土壤pH的降低,从而满足生长需求,这是导致长期种植(7年)的油茶林土壤pH值显著降低的主要原因[29]。此外,种植7年的油茶林,其林分密度相对较高,土壤接受相对较少的光照从而有利于其保持一定的土壤水分,这可能是种植7年油茶林土壤含水率要高于种植3年的油茶林的主要原因。长期种植油茶未显著改变土壤中细菌群落的生物多样性。代表土壤细菌群落alpha多样性的四个指数在不同种植年限土壤中均未见显著差异,这与以往针对土壤根际微生物的研究有相似之处。值得注意的是,虽然在7年的种植年限尺度上土壤微生物的alpha多样性不会发生显著变化,而当种植年限进一步延长时其生物多样性可能显著降低[30],人工油茶林将出现衰退现象,这是长期的单一种植模式需要注意的方面。

      虽然油茶林在7年的种植年限中并未显著改变土壤细菌的生物多样性,但这个时间尺度显然足以改变细菌的群落结构。不管是2年或是3年的种植年限,其土壤细菌的群落结构都与7年年限的油茶林土壤有显著差异。Planctomycetota和Chloroflexi门均随着种植年限增加,相对丰度随之降低,这一差异在ASV水平更加显著。相比于细菌的alpha多样性,土壤细菌的群落组成与结构对外界环境具有更高的响应[21]。土壤水分、pH值和亚硝态氮含量是影响土壤细菌群落组成差异的最重要因子,这与以往的多数研究结果是一致的[31-32]。其中土壤水分对2年和3年种植的土壤细菌群落产生影响较大,而土壤pH值则对7年种植的土壤细菌群落影响较大。因此,土壤pH值是油茶长期种植后对土壤细菌群落产生影响的最关键环境因子,这可能也与油茶是一类喜酸植物有关[29]

      微生物的分子共现网络是判断微生物群落内部不同物种之间竞争或协同等生态关系的工具[16]。细菌群落的共现网络更进一步揭示了油茶长期种植对土壤细菌的内部组装模式的深度影响。7年种植土壤细菌群落中出现了560个节点,略低于2年种植土壤细菌群落。但是其共现网络却出现了6 373条边,显著的高于2年种植(1 499)和3年种植(953)的土壤细菌群落。值得注意的是,虽然群落组成差异会影响网络结构随种植年限的演替,但网络关键拓扑性质仍能反映于种植年限的一致性变化规律,这表明用分子共现网络分析微生物群落演替是相对可靠的。可以发现,网络连通性随着种植年限的增加而升高。通常认为微生物群落网络的高连接密度和连通性可能意味着不同类群之间有着较高的相互作用多样性[33]。这一结果说明了经过7年的油茶树种植,土壤细菌群落中不同种群出现更加紧密的联系。一方面可能是由于不同种群之间产生了更多的生态关联,另一方面也可能是由于种群的变化过程更多的受到了环境因素的影响,产生了选择效应[34]。与此同时,不同种植年限的土壤细菌群落模块数随油茶林种植年限的增加而显著减少,这说明不同物种之间倾向于聚成同一模块产生关联关系,而非各自形成模块[34]。然而,微生物群落网络的高模块化可以促进不同模块类群在生态系统功能中的互补作用[35],从而在土壤碳和养分循环中有更高的效率[36]。因此,油茶树种植年限的增加会导致微生物群落网络模块化降低,由此对油茶林土壤生态系统的影响是值得注意的。在微生物网络中,关键物种通常是指占据关键位置的节点,它们对网络稳定性有着重要的影响[16, 21, 23]。与以往研究类似,土壤细菌网络中的大多数关键物种隶属于Acidobacteriota和Proteobacteria[37],但出现了随着种植年限的变化由Acidobacteriota向Proteobacteria的过渡现象,这说明维持土壤细菌网络稳定性的类群发生了变化,这能为油茶林种植恢复实践提供有价值的线索。

    • 油茶规模化种植是粤北石漠化治理的特有模式。虽然油茶林种植年限的增加并没有显著影响到土壤细菌群落的多样性,但是会引起细菌群落组成发生明显的演替,从而导致影响油茶林土壤细菌群落的关键环境因素发生变化。此外,种植年限的增加能强化土壤细菌不同类群之间的相互联系,但同时会导致细菌网络模块化的缺失,这可能会对土壤生态系统功能稳定带来不确定性。本研究为通过实践管理优化单一物种进行长期种植的石漠化恢复模式,提供了理论依据。

参考文献 (37)

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