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Effects of PagWOX11/12a Gene on Stem Growth and Development of Populus alba × P. glandulosa

  • Corresponding author: LU Meng-Zhu, lumz@caf.ac.cn
  • Received Date: 2022-05-22
    Accepted Date: 2022-07-14
  • Objective To analyze the effects of PagWOX11/12a gene on the growth and development of poplar for further research on the regulation mechanism of this gene in woody plants. Method Bioinformatics methods and software were used to construct phylogenetic evolutionary tree, sequence alignment and biochemical characterization analysis. Tissue-specific expression patterns were analyzed by qRT-PCR. The phenotype of poplar after specifically suppressed the expression of PagWOX11/12a was analyzed by using transgenic plant 35S::PagWOX11/12a-SRDX (DR). Result PagWOX11/12a gene could encode a protein with 255 amino acids, which was expressed in different tissues of 84K. The phenotypic analysis of DR transgenic plants showed that inhibiting the expression of this gene could reduce the length of phloem cells, pith cells and xylem fiber cells, inhibit internode elongation, and significantly reduced plant height compared with non-transgenic 84K. Conclusion PagWOX11/12a gene participates in regulating the height growth of poplar by affecting the elongation of internodes. This study provides a reference for further revealing the regulatory mechanism of PagWOX11/12a gene involved in the growth and development of poplar.
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通讯作者: 陈斌, bchen63@163.com
  • 1. 

    沈阳化工大学材料科学与工程学院 沈阳 110142

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Effects of PagWOX11/12a Gene on Stem Growth and Development of Populus alba × P. glandulosa

    Corresponding author: LU Meng-Zhu, lumz@caf.ac.cn
  • 1. Research Institute of Forestry, Chinese Academy of Forestry, State Key Laboratory of Tree Genetics and Breeding, Key Laboratory of Tree Breeding and Cultivation of the National Forestry and Grassland Administration, Beijing 100091, China
  • 2. Co-Innovation Center for Sustainable Forestry in Southern China, Nanjing Forestry University, Nanjing 210037, Jiangsu, China
  • 3. State Key Laboratory of Subtropical Silviculture, College of Forestry and Biotechnology, Zhejiang A&F University, Hangzhou 311300, Zhejiang, China

Abstract:  Objective To analyze the effects of PagWOX11/12a gene on the growth and development of poplar for further research on the regulation mechanism of this gene in woody plants. Method Bioinformatics methods and software were used to construct phylogenetic evolutionary tree, sequence alignment and biochemical characterization analysis. Tissue-specific expression patterns were analyzed by qRT-PCR. The phenotype of poplar after specifically suppressed the expression of PagWOX11/12a was analyzed by using transgenic plant 35S::PagWOX11/12a-SRDX (DR). Result PagWOX11/12a gene could encode a protein with 255 amino acids, which was expressed in different tissues of 84K. The phenotypic analysis of DR transgenic plants showed that inhibiting the expression of this gene could reduce the length of phloem cells, pith cells and xylem fiber cells, inhibit internode elongation, and significantly reduced plant height compared with non-transgenic 84K. Conclusion PagWOX11/12a gene participates in regulating the height growth of poplar by affecting the elongation of internodes. This study provides a reference for further revealing the regulatory mechanism of PagWOX11/12a gene involved in the growth and development of poplar.

  • WUSCHEL-related homeobox(WOX)家族是真核生物中Homeobox(HB)转录因子超家族的成员,该家族成员均含有同源异型结构(Homeodomain,HD),且为植物特异性转录因子[1-3]。拟南芥(Arabidopsis thaliana (L.) Heynh.)WOX家族共有15个成员,这些成员可分成3个分支:现代/WUS型分支(WUS、WOX1−7)、中间型分支(WOX8−9、WOX11−12)和古老型分支(WOX10、WOX13−14)[2, 4]。除WOX7外,现代/WUS型分支的成员中均含有1个特定的WUS-box结构域,该结构域在中间型分支及远古型分支成员中并不完整[5-6]

    WOX基因家族的成员参与调控了植物体不同的生长发育过程,它们在调节细胞增殖和分化方面发挥着重要功能,同时也参与了植物顶端分生组织和干细胞的维持、侧生器官和花器官的形成、胚胎发育、激素信号转导和逆境响应等过程[4-5, 7-8]。拟南芥WUS蛋白可以通过和SHOOT MERISTEMLESS(STM)的相互作用,增强WUS对CLAVATA3CLV3)基因启动子的结合能力,二者共同调控CLV3的表达,维持干细胞稳态[9]。同时,AtWOX1基因也可以调控CLV3基因的表达,且能通过调节脱羧酶蛋白(Decarboxylase,SAMDC)活性以及多胺的稳态,参与拟南芥分生组织的发育[10]AtWOX4基因可以促进原形成层的发育[11],调节植物的侧向生长[12]。毛白杨PtoWOX5a基因可以调控杨树不定根的发育,过表达该基因能够增加转基因杨树不定根的数量[6]。过表达WOX14可以促进拟南芥体内赤霉素的积累,促进花序茎中的维管细胞分化及木质化[13]。过表达毛白杨WOX11/12a基因可以促进形成层的发育,影响杨树木质部分化[14]

    杨树(Populus)是重要的速生造林树种,同时也是木本植物分子生物学研究的模式植物。已有报道指出,WOX11/12基因可以调控植物的根系发育和茎部次生生长,并能参与植物对非生物胁迫的响应[14-19],这表明WOX11/12基因在植物生长发育中起着重要作用。为明确WOX11/12基因对杨树其它组织及器官生长发育的作用,本研究以非转基因银腺杨(Populus alba × P. glandulosa, 即‘84K’)和PagWOX11/12a显性抑制转基因杨树(35S::PagWOX11/12a-SRDX)为材料,研究了显性抑制该基因后杨树高生长及茎中细胞长度的变化趋势,揭示了PagWOX11/12a基因对杨树茎部生长发育的影响,为进一步探讨其作用机制提供参考。

    • 本研究以84K杨和35S::PagWOX11/12a-SRDX(DR)转基因杨树为研究材料,35S::PagWOX11/12a-SRDX是由编码SRDX肽的核酸序列与PagWOX11/12a的cDNA融合构建的载体转化84K杨所得到的转基因苗,该载体可以特异性抑制目标基因的表达,该转基因苗由前期研究获得[20],组培苗保存于中国林业科学研究院林木遗传育种国家重点实验室。上述组培苗在生根培养基中培养,培养基组成为:1/2 MS(Murashige & Skoog Basal Medium w/Vitamins)基础培养基、0.05 mg·L−1 3-吲哚丁酸(3-indole butyric acid, IBA)、0.02 mg·L−1 萘乙酸(Naphthylacetic acid, NAA)及5 mg·L−1琼脂粉(pH = 5.8~6.0)。组培苗培养于人工气候室(温度:24 ± 1 °C;光周期:16 h/8 h光照/黑暗; 相对湿度:50%~60%;光照强度:55~65 μmol·m−2·s−1)。待生长21 d后,将组培苗转入营养土(土壤:珍珠岩 = 3:1)中,并置于温室培养。

      本研究中定量试剂盒SYBR Premix Ex TaqTM Kit及反转录试剂盒PrimeScriptTM RT reagent Kit购自TaKaRa,RNA提取试剂盒(RNAprep pure Plant Kit)购自QIAGEN。

    • 使用在线网站ExPASy(https://web.expasy.org/protparam/)分析PagWOX11/12a蛋白的理化性质。利用植物基因组网站(https://phytozome.jgi.doe.gov/pz/portal.html)获得毛果杨(Populus trichocarpa Torr. & Gray)WOX基因家族的氨基酸序列。84K杨基因组获取于Figshare database(https://doi.org/10.6084/m9.figsh are.12369209[21],利用本地BLAST获得84K杨中WOX基因家族的蛋白序列。使用MEGA 11软件,根据邻接法(Neighbor-joining method)构建系统发育进化树,节点旁的数字表示基于1 000次重复次数的自展值(Bootstrap)。

    • 利用RNA提取试剂盒提取生长60 d的84K杨不同组织的总RNA,包括茎部木质部、韧皮部及形成层、成熟叶、1/2株高处茎部、主根和侧根,提取方法参照说明书。分别用Nanodrop8000和1.5%琼脂糖凝胶电泳检测RNA的浓度及质量。利用反转录试剂盒合成cDNA,反应体系及条件参照说明书。通过在线网站(https://sg.idtdna.com/Scitools/Applications/RealTimePCR/)设计PagWOX11/12a的定量引物PagWOX11/12a-RT-F和PagWOX11/12a-RT-R(表1)。利用SYBR Premix Ex TaqTM Kit(TaKaRa)定量试剂及实时荧光PCR仪器Light Cycler 480(Roche Applied Science, Penzberg, Germany)进行qRT-PCR分析。选用PagActin作为内参基因,且进行3次生物学重复和3次技术重复,相对表达量根据2−ΔΔCT方法[22]进行计算。

      引物名称
      Primer name
      引物序列
      Primer sequence (5′−3′)
      PagWOX11/12a-RT-F ACCCTAACAGTCCAAGCAAC
      PagWOX11/12a-RT-R TCAGTATCTGCTCTGGCTTTG
      PagActin-F ACCCTCCAATCCAGACACTG
      PagActin-R TTGCTGACCGTATGAGCAAG

      Table 1.  Primer sequences

    • 分别选取84K、DR1和DR9各9株长势一致的组培苗移入营养土中,并将其置于温室培养。拍照记录其表型变化,测量植株在培养第7、14、21、28天后的株高及节间数,统计第28天时前9节间的节间长度。上述实验均进行3次生物学重复。

    • 选取生长28 d的植株第9节间茎段进行解剖结构分析。于第9节间茎段中部取约0.5~1 cm的材料,使用5%琼脂糖包埋后,将其水平放置固定于样品架上,通过震荡切片机(LEICA VT1000)进行纵切,切片厚度设置为40 μm。将切片置于去离子水中等待后续观察。观察茎段解剖结构时使用0.05%甲苯胺蓝O(Toluidine blue O, TBO)进行染色,待染色结束后用去离子水对样品进行冲洗;随后,用Olympus BX51显微镜进行观察并及时拍照,利用Image J软件测量照片中髓心及韧皮部细胞的长度。

    • 将生长28 d的植株相同节间茎段切成1 cm长度,去除树皮,并将茎段置于离析液(30%过氧化氢:去离子水:冰乙酸 = 1:4:5)中,样品至少在56 ℃金属浴中放置72 h;随后用去离子水将样品洗涤3~5次,并浸泡过夜;最后将样品捣碎,使用TBO进行染色并吸取适量混悬液至载玻片中,置于Olympus BX51显微镜下观察、拍照,通过Image J软件测量木质部纤维细胞的长度。

    • 使用软件IBM SPSS Statistics 23对统计的数据进行分析,使用t检验法分析差异显著水平。

    2.   结果与分析
    • 毛果杨PtWOX基因家族共有18个成员。利用从Phytozome网站获取的PtWOX基因序列在84K杨基因组数据库中进行BLAST分析,最后在84K杨中鉴定出18个PagWOX基因家族成员。基于PtWOX和PagWOX的蛋白序列,利用邻接法构建了毛果杨和84K杨WOX家族的系统发育进化树(图1)。根据构建好的系统发育进化树,对84K杨PagWOX进行命名。

      Figure 1.  Phylogenetic tree of WOX family proteins from Populus. trichocarpa and Populus alba × P. glandulosa

    • PagWOX11/12a基因的核酸及蛋白序列进行分析。结果表明:84K杨与毛果杨WOX11/12a基因的核酸序列相似度为96.88%,蛋白序列相似度为95.29%。PagWOX11/12a基因编码区长度为768 bp,编码的蛋白序列包含255个氨基酸,该蛋白的分子量约为28.18 kDa,等电点为5.30,脂肪系数为67.22,不稳定系数为62.31,蛋白平均亲水性(GRAVY)为−0.461。

    • 为探究PagWOX11/12a基因在84K杨不同组织中的表达情况,分别提取生长60 d的84K杨的木质部、韧皮部及形成层、成熟叶、1/2株高处茎部节间、主根和侧根的总RNA,反转录后对各部位进行qRT−PCR检测。结果表明:PagWOX11/12a基因在各个部位中均有不同程度的表达,在主根、侧根及韧皮部和形成层中表达量较高,在叶片及茎段中也有一定的表达量,在木质部中表达量最低(图2)。

      Figure 2.  The expression levels of PagWOX11/12a in different tissues of 84K poplar

    • 为了明确PagWOX11/12a基因对杨树生长发育的影响,分别统计了非转基因84K和DR转基因植株在温室生长7、14、21和28 d后的表型(图3)。通过统计不同株系的株高与节间数发现,DR转基因植株的株高在第7、14、21、28天时均显著小于非转基因84K,而二者的节间数则无明显差异(图3 A,F~G)。同时比较了非转基因84K和DR转基因植株在第28天时前9节间的表型(图3 B)以及第1~3、4~6、7~9节间的变化(图3 C~E),可见DR转基因植株的节间长度小于对应84K的节间长度。为进一步明确各株系节间长度的变化,测量了第28天时非转基因84K和DR转基因植株前9节间的长度(图3 H)。结果表明:从第2节间开始,DR转基因植株的节间长度均显著小于非转基因84K。上述结果表明,显性抑制PagWOX11/12a基因抑制了杨树节间的伸长。

      Figure 3.  Phenotype of non-transgenic 84K and DR transgenic poplars

      为进一步明确PagWOX11/12a基因对杨树茎部生长发育的影响,取生长28 d的非转基因84K和DR转基因植株第9节间茎段,通过纵切切片观察髓心和韧皮部细胞的结构特征,并统计其长度(图4)。结果表明:DR转基因植株的韧皮部细胞及髓心细胞与非转基因84K相比,长度均有不同程度的减小(图4 A~C)。DR1和DR9的韧皮部细胞及髓心细胞长度显著小于非转基因84K。与84K相比,DR转基因株系DR1和DR9的韧皮部细胞分别减小了30%与21%,髓心细胞长度分别缩短了25%及15%(图4 D、E)。

      Figure 4.  Length of phloem and pith cells from 9th internode of non-transgenic 84K and DR transgenic poplars

      除了韧皮部及髓心外,木质部也是杨树茎段的重要组成,利用木质部纤维离析对非转基因84K和DR转基因植株的木质部纤维细胞长度进行了分析(图5)。通过对木质部纤维细胞的长度统计(图5 D)可知:DR1和DR9的木纤维细胞与非转基因84K相比,分别减小了26%与20%。上述结果表明,DR转基因植株节间缩短是由茎中细胞长度减小导致。

      Figure 5.  Length of xylem fibers of non-transgenic 84K and DR transgenic poplars

    3.   讨论
    • 杨树是我国重要的速生造林树种,具有繁殖容易、生长快等特性,是生产建筑、造纸工业及生物燃料生产的重要材料。同时其转基因体系相对成熟,也是最早完成全基因组测定的树种,是木本植物进行分子生物学研究的模式树种。研究参与调控杨树生长发育相关基因,对于杨树的分子育种具有重要意义。本研究选取了与分生组织相关的WOX家族基因,以期明确PagWOX11/12a基因对杨树高生长发育的作用,进而提高木材产量。

      已有研究表明,毛果杨PtWOX基因家族共有18个成员[3],本研究利用84K杨的基因组信息[21],通过序列比对在84K中找到了18个同源序列,并构建了系统发育进化树(图1)。通过序列分析发现,PagWOX11/12a基因与毛果杨PtWOX11/12a基因序列相似度较高。

      PagWOX11/12a基因的组织表达特异性分析结果(图2)表明,该基因在主根中的表达量最高,在侧根中表达量也相对较高,这表明PagWOX11/12a基因可能影响杨树根系发育。已有研究表明,在杨树中过表达WOX11/12a可以促进植物根系发育[3, 20]。同时该基因在韧皮部及形成层中也有较高的表达量,暗示该基因很有可能参与韧皮部及分生组织发育的调控。

      植株的高度通常由节间数量及节间长度决定[23]。本研究对非转基因84K及DR转基因植株进行表型分析(图3),发现在不同时期内,二者的节间数量均无明显差异,而DR转基因植株的株高则显著低于非转基因84K,表明DR转基因植株的节间长度小于非转基因84K。为明确PagWOX11/12a基因对节间长度的影响,观察并统计了在温室生长28 d后非转基因84K及DR转基因植株的节间长度(图3 B~E, H),结果显示从第2节间开始,DR转基因植株的节间长度均低于非转基因84K,且差异显著。由此可知,PagWOX11/12a基因可以通过改变节间伸长来影响植株高度,节间长度的降低是DR转基因植株矮化的主要原因。为更精准的分析PagWOX11/12a基因对杨树高生长的影响,对杨树茎段进行了解剖学分析,通过观察对比非转基因84K与DR转基因植株茎段纵切切片(图4),发现DR转基因杨树茎中韧皮部细胞及髓心细胞长度小于非转基因84K,同时纤维离析结果(图5)表明,与非转基因84K相比,DR转基因植株的纤维细胞的长度也显著变短。上述结果进一步说明,DR转基因植株节间长度的降低是由茎中细胞长度缩短所致,PagWOX11/12a基因可以通过影响杨树茎中细胞长度来控制节间伸长,进而改变植株高度。已有研究表明,毛白杨PtoWOX11/12a基因可以影响杨树茎的发育,改变转基因植株株高及地径,过表达毛白杨PtoWOX11/12a基因后可以促进形成层细胞层数的增加,但会抑制木质部的发育,表明PtoWOX11/12a基因可以影响形成层干细胞的活动及木质部的分化[14];而84K杨PagWOX11/12a基因可以通过调控韧皮部、髓心细胞及木质部纤维细胞的伸长,影响植株的节间长度,说明了WOX11/12a基因对茎生长发育的调控途径。前期已有研究表明,PagWOX11/12a基因可以促进根系生长,增强植物的抗旱性及耐盐性[19-20],而本研究指出,该基因也可以调控杨树茎的生长发育,进一步明确了PagWOX11/12a基因对杨树生长发育新的调控途径。

      通过了解PagWOX11/12a基因对节间伸长的调控作用有助于提高木材产量。已有研究表明,茎段节间伸长主要由生长素(Auxin)、赤霉素(Gibberellins,GAs)、油菜素内酯(Brassinosteroids,BRs)和独角金内酯(Strigolactones,SLs)等激素控制[24]。虽然上述激素在茎段节间伸长中发挥的作用不同,但它们的生物合成或信号转导过程均可能影响植株高度[25]。后续可以通过测定激素含量进一步明确PagWOX11/12a基因影响节间伸长的途径。

    4.   结论
    • 株高是林木遗传育种中的重要性状之一,本研究明确了PagWOX11/12a基因可以通过影响节间伸长改变植株高度,通过统计韧皮部细胞、髓心细胞及木质部纤维细胞的长度可以得知,该基因对节间伸长的抑制主要是通过控制茎中细胞长度来实现的,上述结果对揭示PagWOX11/12a基因对杨树的生长调控机制具有重要意义。

Reference (25)

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