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虫瘿是某些昆虫通过产卵或取食刺激，诱导寄主植物细胞异常增生而形成的具有特定结构的增生组织[1-4]，是昆虫与寄主植物长期协同进化的结果[5-9]。五倍子是一些蚜虫寄生在漆树科盐肤木属(Rhus)植物叶片上所形成的虫瘿，其主要成分为单宁酸，广泛应用于医药、化工和电子等行业，是我国传统的林特产品[10-13]。角倍是五倍子中分布最为广泛、产量最大的种类，由角倍蚜(Schlechtendalia chinensis Bell)寄生在盐肤木(Rhus chinensis Mill)上形成[14-16]。角倍蚜干母对盐肤木的取食部位有着严格的选择[17]。每年春季，角倍蚜干母在盐肤木细嫩的复叶叶翅上取食，刺激叶组织细胞增生膨大，形成具有不规则突起的虫瘿，干母在封闭的瘿内生长和繁殖，个体数量可达到数千至上万头，秋季虫瘿成熟后自然爆裂，蚜虫迁飞回到藓类寄主上越冬[18]。角倍蚜虫瘿作为具有较大生物量的增生组织，悬挂于盐肤木的复叶上，支撑着瘿内成千上万头蚜虫的生长，数量众多的虫瘿和蚜虫是否会对盐肤木枝叶的生长发育产生不利影响，目前尚无相关报道[19]。
本研究从角倍核心分布区的盐肤木林中取样，统计自然迁飞和人工挂袋两种接种方式下，盐肤木单株虫瘿数量、分枝数、复叶数等数量指标，同时测定虫瘿体积、小叶面积和树木地径等性状指标，分析虫瘿对盐肤木生长的影响。研究结果有助于深入理解蚜虫与寄主植物的寄生关系，也可为盐肤木林的管理和五倍子高产培育提供参考。
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试验材料为3年生盐肤木林，分别位于云南省昭通市盐津县牛寨村(104°39′ E，28°10′ N，海拔860 m)和湖北省五峰土家族自治县长乐坪镇苏家河村(110°45′ E，30°08′ N，海拔1 250 m)，两地均为角倍核心分布区，水、热条件基本一致。其中，盐津样地为自然迁飞接种形成虫瘿，五峰样地为人工挂放虫袋接种形成虫瘿。
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自然迁飞，在林下种植倍蚜的冬寄主侧枝匐灯藓，形成藓块，提前将角倍蚜养殖在藓块上。春季有翅蚜从藓上自然迁飞到盐肤木上，产生干母并在叶上取食形成虫瘿。这种接种方式的特点：一是角倍蚜迁飞会持续一段时间，通常为1020 d，在这个时间段内蚜虫会多次上树；二是角倍蚜自主选择盐肤木和叶片，形成的虫瘿较为分散和均匀。
人工挂袋，在其他地方植藓和养蚜，当春季有翅蚜迁飞时，将蚜虫收集到虫袋内，100头·袋-1[20]。待虫袋内有干母出现时，将虫袋挂放于盐肤木树干上，一般每株挂1袋，分枝较多的挂2袋，让干母上树取食形成虫瘿。这种接种方式的特点：一是角倍蚜集中在23 d内上树；二是角倍蚜不能自主选择盐肤木和叶片，虫瘿一般集中在12个复叶上。
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按随机区组设计设置样地和样树，调查虫瘿和盐肤木生长情况。在林间分别随机选取有虫瘿树和无虫瘿树，分别测量或统计地径、侧枝数、梢头数、复叶数、小叶数、小叶面积等树木生长指标，对有虫瘿树同时统计有虫瘿梢头数、有虫瘿复叶数、虫瘿数和虫瘿体积等虫瘿性状指标。
测定指标及说明：
地径：指离地面10 cm处的盐肤木主干直径，采用游标卡尺测量；
侧枝数：指单株盐肤木上主干分生的侧枝总数，即第1级侧枝数；
梢头数：指单株盐肤木各侧枝上的枝条(梢头)总数，即末级侧枝总数；
有虫瘿梢头数：指单株盐肤木上的虫瘿总数；
复叶数：指单株盐肤木上的复叶总数；
有虫瘿复叶数：指单株盐肤木上着生虫瘿的复叶总数；
虫瘿数：指单株盐肤木上的虫瘿总数；
有虫瘿梢头比：指单株盐肤木上有虫瘿梢头数与梢头总数的比值；
有虫瘿复叶比：指单株盐肤木上有虫瘿复叶数与复叶总数的比值；
小叶数：指每片复叶上的小叶数量；
小叶面积：按椭圆面积公式S=πab计算，其中a=小叶长度(指小叶基部到端部距离的1/2)，b=小叶宽度(指小叶中部最宽处距离的1/2)；
小叶总面积：指单个复叶上的所有小叶面积的和；
虫瘿长度：指虫瘿由着生点到最远端距离的1/2；
虫瘿宽度：指长度中垂线到虫瘿两外端距离的1/2；
虫瘿厚度：指宽度中垂线到虫瘿两外端距离的1/2；
复叶虫瘿数：指单片复叶上的虫瘿个数；
虫瘿体积：按椭球体积公式V=4/3πabc计算，其中a=虫瘿长度，b=虫瘿宽度，c=虫瘿厚度；
虫瘿总体积：指单片复叶上的所有虫瘿体积之和；
虫瘿平均体积：虫瘿总体积/虫瘿数
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采用独立样本t检验分析两种接种方式致瘿的有、无虫瘿树在地径、侧枝数、梢头数、复叶数等生长指标以及复叶上小叶大小、小叶总面积的差异；对有虫瘿树用Pearson相关系数法评价虫瘿与盐肤木生长指标的相关关系，进一步拟合虫瘿数与生长指标的相关方程；以两种接种方式致瘿的样地为单位统计，选取植株地径、侧枝数、梢头数、着生虫瘿梢头数、复叶总数、有虫瘿复叶数、虫瘿总数为植株因子，建立虫瘿植株环境因子矩阵，应用主成分分析(PCA)排序虫瘿植物各生长性状的分布和相关性。所有数据分析均在SPSS 17.0统计软件中完成，显著度水平为P < 0.05。
1.1. 试验材料
1.2. 接种方法
1.3. 测定指标及方法
1.4. 数据分析
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在角倍蚜自然迁飞和人工挂袋接种方式下，有虫瘿与无虫瘿盐肤木的生长指标均有显著差异(表 1)，其中自然迁飞条件下，有虫瘿盐肤木的平均侧枝数为2.39±0.11个·株-1、梢头数为4.88±0.36个·株-1、复叶数为79.51±6.00个·株-1，显著高于无虫瘿盐肤木的平均侧枝数1.86±0.07个·株-1、梢头数为1.90±0.09个·株-1、复叶数为36.10±2.29个·株-1；在人工挂袋条件下，有虫瘿盐肤木的平均侧枝数为2.59±0.09个·株-1、梢头数为4.95±0.32个·株-1、复叶数为75.67±5.49个·株-1，显著高于无虫瘿盐肤木的平均侧枝数2.06±0.09个·株-1、梢头数为2.48±0.18个·株-1、复叶数为54.83±5.74个·株-1，且两种接种方式之间的无虫瘿盐肤木的生长指标差异不显著。表明两种接种方式下，相比无虫瘿盐肤木，有虫瘿盐肤木的侧枝数、梢头数和复叶数均增多，显示虫瘿对盐肤木的生长有促进作用。
类别
Category地径
Ground diameter/cm侧枝数
Number of lateral branches梢头数
Tips of branches有虫瘿梢
头数
Galled tips of
branches有虫瘿
梢头比
Galled ratio
tips of branches复叶数Number of
compound leaves有虫瘿复叶数
Galled number
of compound
leaves有虫瘿复叶比
Galled ratio of
compound
leaves虫瘿总数
Total number
of galls有虫瘿
Galled无虫瘿
Non-galled有虫瘿
Galled无虫瘿
Non-galled有虫瘿
Galled无虫瘿
Non-galled有虫瘿
Galled无虫瘿
Non-galled自然迁飞
Natural migration4.43±
0.14aA3.81±
0.13aB2.39±
0.11aA1.86±
0.07aB4.88±
0.36aA1.90±
0.09aB2.00±
0.11a0.50±
0.04a79.51±
6.00aA36.10±
2.29aB7.67±
0.82a0.10±
0.01a32.80±
3.85a人工挂袋
Artificial aphid bags4.85±
0.21aA4.21±
0.29aA2.59±
0.09aA2.06±
0.09aB4.95±
0.32aA2.48±
0.18bB2.06±
0.11a0.51±
0.03a75.67±
5.49aA54.83±
5.74bB10.02±
1.16a0.15±
0.01b32.73±
4.29at 1.696 1.237 1.406 1.672 0.15 2.968 0.39 0.072 -0.47 3.032 1.56 3.004 -0.013 P 0.093 0.219 0.162 0.097 0.881 0.004 0.697 0.943 0.639 0.003 0.122 0.003 0.99 n 117 115 117 115 117 115 117 117 117 115 117 117 117 注：小写字母和t值表示自然迁飞与人工挂袋差异(纵向比较)，大写字母表示有虫瘿与无虫瘿差异(横向比较)，n为调查株数。
Note: lower-case letters and t value represent natural migration and artificial pouch difference (vertical comparison), capital letters represent galled and non-galled difference (horizontal comparison), n is the number of Samples investigated.Table 1. Analysis on the influence of host plant foliage growth in two inoculation methods
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比较两种接种方式下的有虫瘿盐肤木，仅单株虫瘿总体积、单片复叶的小叶总面积、有虫瘿复叶比和单位体积虫瘿所需小叶面积有显著差异，其余指标如有虫瘿梢头数、复叶数和虫瘿总数等均无显著差异(表 1、表 2)，其中人工挂袋接种时，单株虫瘿总体积为170.92±14.85 cm3、单片复叶的小叶总面积616.26±32.73 cm2，显著高于自然迁飞时的85.82±9.40 cm3和482.81±28.51 cm2，可以看出，人工挂袋的虫瘿的总体积约为自然迁飞的2倍，由于虫瘿体积与重量呈正相关，即产量也约为后者的2倍；同时，人工挂袋的小叶总面积约为自然迁飞的1.3倍，这可能与人工挂袋时虫瘿体积的增加有关。即人工挂袋接种比自然迁飞更能增加虫瘿体积、倍子产量和小叶面积。
类别Category 小叶数
Number of leaflets/pcs小叶总面积
Total areas of leaflets/cm2复叶虫瘿数
Number of galled on
the compound leave/pc虫瘿总体积
Total volume of galls
/cm3单位体积虫瘿所需小叶面积
Leaf area per unit volume
of gall/cm2有虫瘿Galled 无虫瘿Non-galled 有虫瘿Galled 无虫瘿Non-galled 自然迁飞Natural migration 9.10±0.23aA 8.90±0.33aA 482.81±28.51aA 438.38±35.36aA 6.03±1.04a 85.82±9.40a 8.72±1.33a 人工挂袋Artificial aphid bags 9.60±0.22aA 9.07±0.28aA 616.26±32.73bA 465.29±24.78aB 7.17±0.59a 170.92±14.85b 4.67±0.61b t 1.591 0.383 3.074 0.623 0.947 4.842 -2.767 P 0.117 0.703 0.003 0.535 0.347 0.000 0.008 注：n=60，小写字母和t值表示自然迁飞与人工挂袋差异，大写字母表示有虫瘿与无虫瘿差异。
Note: n=60, lower-case letters and t value represent natural migration and artificial pouch difference, capital letters represent galled and non-galled difference.Table 2. Analysis on influences of gall and foliage growth in two inoculation methods
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Pearson相关分析结果：在人工挂袋和自然迁飞接种条件下，虫瘿数与梢头数、有虫瘿梢头数、复叶数和有虫瘿复叶数均分别呈极显著正相关(P < 0.01)，与地径和侧枝数的相关性不显著(表 3)。反映出两种接种方式下虫瘿数与盐肤木生长指标的关系具有相似的规律，但唯一的区别在于，自然迁飞条件下，虫瘿数与盐肤木地径呈显著正相关(P < 0.05)，而人工挂袋条件下，二者的相关性不显著。表明自然迁飞时，地径越大的盐肤木，虫瘿越多，这与前面角倍蚜优先选择地径较大的盐肤木寄生致瘿的结果相一致。
类别Category 侧枝数
Number of lateral branches梢头数
Tips of branches有虫瘿梢头数
Galled tips of branches复叶数
Number of compound leaves有虫瘿复叶数
Galled number of compound leaves虫瘿数
Number of galls人工挂袋
Artificial aphid bags自然迁飞
Natural migration人工挂袋
Artificial aphid bags自然迁飞
Natural migration人工挂袋
Artificial aphid bags自然迁飞
Natural migration人工挂袋
Artificial aphid bags自然迁飞
Natural migration人工挂袋
Artificial aphid bags自然迁飞
Natural migration人工挂袋
Artificial aphid bags自然迁飞
Natural migration地径Ground diameter 0.335** 0.439** 0.528** 0.705** -0.036 0.109 0.397** 0.746** 0.225 0.240 0.117 0.300* 侧枝数
Number of lateral branches1 1 0.407** 0.364** 0.485** 0.566** 0.427** 0.296* 0.321** 0.221 0.221 0.184 梢头数Tips of branches 1 1 0.295* 0.405** 0.951** 0.952** 0.576** 0.632** 0.413** 0.584** 有虫瘿梢头数
Galled tips of branches1 1 0.366** 0.335* 0.575** 0.622** 0.520** 0.560** 复叶数Number of compound leaves 1 1 0.585** 0.643** 0.414** 0.608** 有虫瘿复叶数Galled number of compound leaves 1 1 0.910** 0.911** 注：人工挂袋n=66，自然迁飞n=51。
Note: artificial pouch, n=66; natural migration, n=51.Table 3. Correlations between foliage growth indexes of Rhus chinensis and gall number in two inoculation methods
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Pearson相关分析结果：在人工挂袋与自然迁飞条件下，复叶虫瘿体积与小叶数、复叶虫瘿数呈极显著正相关(P < 0.01)，单位虫瘿体积所需小叶面积与复叶虫瘿数、复叶虫瘿体积呈极显著负相关(P < 0.01)(表 4)。但不同的是，自然迁飞条件下，单位虫瘿体积所需小叶面积与小叶总面积呈极显著正相关(P < 0.01)，而人工挂袋时，二者的相关性不显著。表明无论是人工挂袋还是自然迁飞，复叶虫瘿数越多，则虫瘿总体积越大。
类别Category 小叶总面积
Total areas of leaflets复叶虫瘿数
Number of galled on the compound leave复叶虫瘿总体积
Total volume of galls单位虫瘿体积所需小叶面积
Leaf area per unit volume of gall人工挂袋
Artificial aphid bags自然迁飞
Natural migration人工挂袋
Artificial aphid bags自然迁飞
Natural migration人工挂袋
Artificial aphid bags自然迁飞
Natural migration人工挂袋
Artificial aphid bags自然迁飞
Natural migration小叶数Number of leaflets 0.411* 0.244 0.296 0.384* 0.483** 0.503** -0.171 -0.358 小叶总面积Total areas of leaflets 1 1 0.278 0.083 0.191 -0.097 0.226 0.475** 复叶虫瘿数
Number of galled on the compound leave1 1 0.783** 0.719** -0.552** -0.457* 复叶虫瘿总体积Total volume of galls 1 1 -0.695** -0.733** 注：n=60。
Note: n=60.Table 4. Correlations between leaf growth indexes of Rhus chinensis and gall growth indexes in two inoculation methods
人工挂袋和自然迁飞接种方式致瘿的复叶上虫瘿数量与虫瘿个体体积存在显著负相关关系(P < 0.05)。表明单位复叶上虫瘿的平均体积随着虫瘿数量的增加而减少(图 1)。
Figure 1. Correlation between gall number and volume per compound leaves in two inoculation methods
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自然迁飞条件下：第一轴特征值为4.07，占特征值总和58.21%，累积贡献率为58.21%；第二轴特征值为1.29，占特征值总和18.43%，前两轴累积贡献率为76.65%。提取前两轴就能够比较好的解释原有变量所包含的信息；第一轴反映梢头数和复叶数是影响虫瘿产量的主要因素，可以归纳为“枝叶因子”；第二轴可以明显区分出盐肤木植物性状与虫瘿性状的排序，其中地径具有较高的特征值。
人工挂袋条件下：第一轴特征值为3.70，占特征值总和52.80%，累积贡献率为52.80%；第二轴特征值为1.38，占特征值总和19.65%，前两轴累积贡献率为72.45%，提取前两轴就能够比较好的解释原有变量所包含的信息，PCA排序能较好的反映盐肤木与虫瘿产量之间的相互关系(表 5)，第一主轴为有虫瘿复叶数、梢头数和复叶数的变化梯度，反映了虫瘿产量与有虫瘿复叶数、复叶数、梢头数关系的变化梯度；第二轴为地径的变化梯度，与盐肤木的生长性状密切相关。
类别Category 自然迁飞
Natural migration人工挂袋
Artificial aphid bags轴Axis 1 轴Axis 2 轴Axis 1 轴Axis 2 地径Ground diameter 0.33 -0.59 0.24 0.59 侧枝数
Number of lateral branches0.26 -0.07 0.31 0.12 梢头数Tips of branches 0.45 -0.25 0.44 0.34 有虫瘿梢头数
Galled tips of branches0.32 0.47 0.33 -0.43 复叶数
Number of compound leaves0.44 -0.29 0.44 0.26 有虫瘿复叶数Galled number of compound leaves 0.41 0.39 0.45 -0.30 虫瘿数Number of galls 0.40 0.35 0.39 -0.42 特征值Characteristic value 4.07 1.29 3.70 1.38 方差的Variance % 58.21 18.43 52.80 19.65 累积Cumulation % 58.21 76.65 52.80 72.45 Table 5. Coefficient matrix of composition scores and eigenvalue of principal in two inoculation methods
综合分析表明，两种接种方式下，与虫瘿产量相关的3个主要因子分别是：梢头数、复叶数和有虫瘿复叶数。
2.1. 虫瘿对盐肤木枝叶生长的影响
2.2. 角倍蚜接种方式对盐肤木生长的影响
2.3. 盐肤木枝叶生长指标与虫瘿数量的相关分析
2.3.1. 盐肤木枝叶生长指标与虫瘿数量的相关性
2.3.2. 盐肤木叶片与虫瘿生长指标间的相关性
2.4. 两种接种方式下盐肤木枝叶和虫瘿特征的主成分分析
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虫瘿是昆虫与寄主植物相互作用的产物，其形成对昆虫有利，通常对植物也基本无害。本研究表明角倍蚜虫瘿对盐肤木的枝叶生长具有促进作用，表现在有虫瘿盐肤木的侧枝数、梢头数、复叶数及小叶总面积均显著高于无虫瘿盐肤木。而且，这种促进作用与虫瘿的体积呈正相关，即较大的虫瘿会使小叶面积增加。有研究表明，角倍蚜虫瘿会显著影响寄主植物尤其是着生叶片的光合作用，使有虫瘿复叶的最大净光合速率、光饱和点、光补偿点和暗呼吸速率显著升高[21]。光合作用是植物营养物质的主要来源，反映了植物合成同化物的能力，因此，虫瘿对寄主植物光合能力的促进，可能是虫瘿促进盐肤木的生长的主要原因。
自然迁飞与人工挂袋接种致瘿，是目前五倍子生产中两种主要的生产方式。本研究发现，人工挂袋接种时，单位复叶上的平均虫瘿总体积为170.92±14.85 cm3，与自然迁飞时的85.82±9.40 cm3相比，前者约是后者的2倍。由于虫瘿体积与重量呈正相关，表明人工挂袋可以有效增加五倍子的产量。与自然迁飞相比较，人工挂袋接种可以看作是一种过量的集中接种，即蚜虫在短时间内集中在少量复叶上取食并形成较多虫瘿，瘿内蚜虫的持续取食刺激并促进了叶片的光合能力[21]，合成了更多的同化物，使有虫瘿的叶片和邻近叶片的叶面积增加，而叶面积的增加又会反过来增强植株的光合能力，从而促进虫瘿的生长，使虫瘿的总体积增大。可见，人工挂袋的接种方式可以有效发挥盐肤木的结倍潜力，提高五倍子的产量。
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(1) 角倍蚜虫瘿对盐肤木枝叶生长具有促进作用，且这种生长促进与虫瘿的体积呈正相关。
(2) 人工挂袋接种时，单位复叶上的平均虫瘿总体积为170.92±14.85 cm3，约为自然迁飞的虫瘿体积85.82±9.40 cm3的2倍，即产量约为自然迁飞的2倍。与自然迁飞接种相比，人工挂袋接种更能发挥盐肤木生长和结倍潜力，增加角倍产量。
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