Influence of Soil Fauna on Litter Decomposition in Central Guizhou Karst Forest

试验小区位于中国科学院地球化学研究所普定喀斯特生态系统定位观测研究站附近（105°45′31″ E， 26°21′35″ N；海拔：1 197 m）；属亚热带季风湿润气候，冬无严寒，夏无酷暑，全年气候温和，雨量充沛。年均日照时数1 164.9 h，无霜期301 d，年平均气温15.1 ℃，年平均降水1 378.2 mm。该区森林以次生常绿和落叶阔叶混交林为主。优势树种包括圆果化香树（Platycarya longipes Wu）、翅荚香槐（Cladrastis platycarpa （Maxim.） Makino）、云南鼠刺（Itea yunnanensis Franch.）和窄叶石栎（Lithocarpus onfinis Huang）等；草本主要有白茅（Imperata cylindrica （L.） Beauv.）、千里光（Senecio scandens Buch-Ham.）和矛叶荩草（Arthraxon lanceolatus （Roxb.） Hochst.）等^[20-21]。

2019年10月于样地附近收集新鲜凋落物。其中，木本植物圆果化香树和翅荚香槐采集新鲜凋落叶，草本植物白茅采集当年干枯的茎叶。将采集到的凋落物分装、带回实验室洗净风干。按表1设置草本植物凋落物、木本植物凋落物和混合凋落物处理，共5种。5种处理凋落物初始C/N值见表1。其中，草本植物白茅的茎C/N值为100.44±2.42、叶C/N值为33.61±1.53。按表1称取6.00 ± 0.01 g凋落物，装入尺寸15 cm × 20 cm、孔径分别为0.01 mm、2 mm、和4 mm的凋落物袋中（凋落物袋近地面孔径均为0.01 mm，大气接触面为上述相应孔径）。0.01 mm凋落物袋排除所有土壤动物；2 mm凋落物袋允许中小型土壤动物进入；4 mm凋落物袋允许大型、中小型土壤动物进入^[22]。2020年1月在研究区域分别选取5个约100 m²，分布均匀、距离适中、养分光照等相似的样地（5次重复），将分装好的凋落物袋随机摆放在样地中，使其接近凋落物凋落后的自然环境。每样地中放置5种凋落物处理的3种孔径凋落物袋各5袋（总计：5次采样 × 5样地重复 × 5凋落物组合 × 3孔径=375袋），布设完样地后随即进行第一次采样，将第一次采集凋落物袋带回实验室计算路途损耗量。

分别于2020年的1月2日、4月15日、7月27日、10月10日，2021年1月13日将凋落物样品取回。每次采样，分别在5个重复样地中取3种网孔5种凋落物组合的凋落物袋各一袋（5凋落物组合 × 3孔径 × 5重复=75袋）。采用Tullgren干漏斗法分离中小型土壤动物，手捡法采集大型土壤动物。参考《中国土壤动物检索图鉴》^[23]，鉴定到目或科水平并计数；在土壤动物分离完成后，将凋落物样品置于60 ℃恒温烘箱，烘干至恒质量并记录。

根据各类群土壤动物个体数量占总数量的百分比来划分数量等级，个体数占总数10.0%以上的土壤动物为优势类群，1.0%～10.0%土壤动物为常见类群，1.0%以下土壤动物为稀有类群^[23]。

凋落物质量损失率L_c（%）、土壤动物对凋落物质量损失的贡献率C_f（%）等计算公式如下：

式中，L_c为质量损失率，M₀为初始凋落物质量（g），M_t为经时间t后的凋落物残留量（g）；C_f为土壤动物贡献率；L_f为土壤动物引起的凋落物质量损失（所有土壤动物时，4 mm孔径内与0.01 mm孔径内凋落物质量损失之差；中小型土壤动物时，2 mm孔径内与0.01 mm孔径内凋落物质量损失之差）；L_t为全部质量损失（所有土壤动物时，即为4 mm孔径内凋落物质量损失；中小型土壤动物时，即为2 mm孔径内凋落物质量损失）；C_fb为大型土壤动物贡献率，C_fa为所有土壤动物贡献率，C_fm为中小型土壤动物贡献率。

采用单因素方差分析及最小显著差异法比较不同分解期内各孔径凋落物袋内的凋落物质量损失率、中小型和大型土壤动物对黔中地区喀斯特森林凋落物质量损失率的贡献，采用主坐标分析（PCoA）研究不同孔径凋落物袋土壤动物群落结构特征。使用随机森林模型（Random forest）评估土壤动物不同类群对凋落物质量损失贡献的重要程度及其显著性。数据统计分析与作图采用R语言，“multicomp”“rfPermute”“ggplot2”等程序包完成。

5种处理凋落物质量损失率均随分解时间延长逐渐升高（图1）。分解初期（1月至4月）与分解末期（10月至次年1月）各处理凋落物质量损失率增长幅度均相对平缓，分解中期（4月至7月、7月至10月）凋落物质量损失率增长幅度较大。在4次采样中，不同处理间凋落物分解速率均表现出显著差异（P < 0.05，图1）。原位分解1年后，草本植物白茅凋落物质量损失率最高（处理I，50.58%），草本、木本植物混合凋落物损失率居中（处理V，39.04%），木本植物凋落物翅荚香槐损失率最低（处理III，38.15%）；凋落物分解速率总体表现为草本植物凋落物较木本植物凋落物分解快（图1）。

Figure 1.  Litter mass loss rate. I, Imperata cylindrica (IC); II, Platycarya longipes (PL); III, Cladrastis platycarpa (CP); IV, PL + CP; V, IC + PL + CP.

凋落物的C/N与其质量损失率的回归分析结果显示，凋落物质量损失率与凋落物初始C/N正相关（图2）。排除含草本（白茅）凋落物的处理（处理I、处理V）进一步分析结果显示，凋落物质量损失率与其初始C/N值显著负相关（P < 0.01）：损失率在碳氮比为37.40的处理II圆果化香树时最高，达43.99%；损失率在碳氮比为39.61的处理III翅荚香槐时最低，为38.15%（图3）。

Figure 2.  Regression analysis graph of C/N ratio and mass loss rate

Figure 3.  Regression analysis graph of C/N ratio and mass loss rate without Imperata cylindrica

试验期凋落物袋内，共捕获到土壤动物13 733头，隶属于21个类群。其中，2 mm网孔凋落物袋中共收集到土壤动物6 840头，隶属于21个类群，优势类群为前气门亚目、中气门亚目、甲螨亚目以及长角䖴目，共占总个体数的87.79%；常见类群为膜翅目、鞘翅目和环总科，共占总个体数的7.19%；稀有类群14类，共占总个体数的5.01%（表2）。4 mm网孔凋落物袋中共收集到土壤动物6 893头，隶属于21个类群，其中优势类群为前气门亚目、中气门亚目、甲螨亚目和长角䖴目，共占总个体数的85.97%；常见类群为膜翅目、鞘翅目、蜘蛛目和环总科，共占总个体数的9.52%；稀有类群13类，共占总个体数的4.51%（表2）。

PCoA分析结果显示（图4）：凋落物分解袋内，土壤动物群落结构仅在不同采样时期（即，凋落物分解不同阶段）具有显著差异（P < 0.01），而不同孔径和不同凋落物处理的凋落物袋中，土壤动物群落结构差异不显著（P > 0.05）。土壤动物个体数在不同孔径凋落物袋中的差异不显著（P > 0.05），在不同取样时间（不同分解阶段）差异显著（P < 0.01，表3）；土壤动物类群数在不同孔径凋落物袋和不同取样时间中的差异均不显著（P > 0.05，表4）。

Figure 4.  PCoA plot of soil fauna community

经1年原位分解，0.01 mm、 2 mm和4 mm孔径凋落物袋内的凋落物质量损失率分别为38.56%、 41.36%和47.14%，差异显著（P < 0.05，图5），土壤动物作用显著。土壤动物对凋落物质量损失率的贡献为24.89%；其中，中小型土壤动物对凋落物质量损失的贡献率平均为15.34% （11.41%～17.59%），大型土壤动物对植物凋落物质量损失贡献率平均为9.55% （6.83%～13.39%）（图6）。在4月的样品采集中，中小型土壤动物对5种凋落物质量损失率的贡献显著大于大型土壤动物的贡献（P < 0.05）；另外3次的样品采集中，中小型土壤动物与大型土壤动物对凋落物质量损失率的贡献无显著差异（P > 0.05）；总体上，土壤动物对凋落物分解的贡献率在分解前期较后期大（图6）。

Figure 5.  Mass loss rate of litters in different-mesh-size litterbags

Figure 6.  Contribution of soil fauna to litter decomposition. I, Imperata cylindrica (IC); II, Platycarya longipes (PL); III, Cladrastis platycarpa (CP); IV, PL + CP; V, IC + PL + CP.

随机森林模型结果显示：前气门亚目、长角䖴目、短角䖴目、伪蝎目、中气门亚目和蚁甲科等6个类群依次在黔中地区喀斯特森林凋落物的分解中起重要作用（图7, P < 0.05）。

Figure 7.  Random forest (RF) mean predictor importance (percentage of increase of mean square error) of various groups of soil fauna. * P < 0.05, ** P < 0.01, *** P < 0.001.

凋落物分解是受凋落物质量、分解者群落等多种生态因子调控的物理和化学过程^{[22, 24]}。决定分解速率的重要因子之一是凋落物的C/N值，凋落物的初始C/N值越低，分解越快^[25-27]。本研究中，草本凋落物白茅（处理Ⅰ）在整个分解时期质量损失率比其他处理均较高，但其初始C/N值明显高于其他处理（表1，图1）。相关分析结果显示，凋落物质量损失率与凋落物初始C/N正相关（图2）。笔者发现，白茅分解过程中叶片损失较多（原位分解1年后，几乎全部分解）、茎损失较少。可能的原因是草本植物白茅叶片的C/N 值（33.61）较低、茎的C/N值（100.44）较高，因而分解初期叶片被快速分解损失，产生较高的质量损失率。赵红梅等^[28] 在准噶尔盆地对5种草本植物凋落物的研究也显示：叶片C/N 值（19～53）< 茎C/N 值（39～136），叶片损失速率较茎的损失速率快。排除含白茅凋落物的处理进一步分析发现，凋落物质量损失率与其初始C/N值显著负相关（P < 0.01，图3）。表明除白茅以外，一定范围内C/N值较低的凋落物质量损失率则越高。Frouz 等^[29] 研究显示，当凋落物的 C/N值小于20时，其分解速率能达到一个很高水平。而过高的C/N值会抑制微生物的活性，降低参与凋落物分解的土壤节肢动物密度和类群数量，从而导致凋落物分解较慢^{[18, 30]}。

本研究中，捕获的土壤动物优势类群为蜱螨目和弹尾目（表2）。这两类土壤动物食性广，主要取食植物凋落物碎屑、细菌以及真菌，少部分亦捕食其他小型土壤动物^[31]。整个研究期间，2 mm、4 mm两种孔径凋落物袋中土壤动物群落组成相似，可能的主要原因主要是：①大型土壤动物（如膜翅目、蜘蛛目、蜈蚣目、姬马陆目等），其捕食或取食行动是短暂性的，且有些土壤动物只在阴暗条件或者夜间才出来活动^[32]，而本研究均在白天取回凋落物袋，这在一定程度上减少了凋落物袋内大型土壤动物的捕获数量；②大型土壤动物活动能力强，在野外进行样品收集时，它们可能已经从凋落物袋中逃逸^[13]；③中小型土壤动物在所捕获的土壤动物类群中占绝大部分，且在数量上占有绝对优势。

土壤动物是凋落物分解中至关重要的生物因子^[33]。本研究结果显示，土壤动物对黔中地区喀斯特森林凋落物质量损失的贡献率为24.89%；其中，中小型土壤动物11.41%～17.59%（平均15.34%），大型土壤动物6.83%～13.39%（平均9.55%）。表明黔中喀斯特地区大型和中小型土壤动物对森林凋落物分解都有较大贡献，这与在长白山^[22] 开展的研究结果相似。中小型土壤动物（蜱螨目与弹尾目）往往是各研究区的优势类群，同时也是影响凋落物分解的主要类群（表2），它们具有发育良好的口器，能够分解破碎有机物，在凋落物分解过程中起着关键性作用^[34]，中小型节肢动物迁移能力弱，通常具有很强的生境特化能力，以甲螨亚目为代表的螨类尤为典型^[35]。由此中小型土壤动物在分解中的贡献率大于大型土壤动物。分解前期（1～4月），新鲜凋落物通常含土壤动物所需的营养物质，凋落物进入生态系统首先经过植食性土壤动物的取食、咀嚼和混合，而后被真菌、细菌侵入，因而土壤动物贡献率较高^{[13, 30, 36]}。凋落物分解过程中，营养物质逐渐减少，难以分解的物质（木质素、纤维素等）相对增多，由此分解前期土壤动物贡献作用最大，而后则主要由微生物完成，导致后期土壤动物贡献率较低^{[13, 37]}。

随机森林模型结果表明，前气门亚目、长角䖴目、短角䖴目、伪蝎目、中气门亚目和蚁甲科是参与黔中喀斯特森林凋落物分解的关键类群，占据主导地位。中气门亚目、前气门亚目为杂食性土壤动物，食性广；而长角䖴目、短角䖴目、伪蝎目为食菌性食肉性土壤动物，有利于形成更为复杂的食物网^[31-32]，因而这几类土壤动物在分解中起着重要作用。

在黔中喀斯特森林，通过土壤动物对区域优势木本和草本植物凋落物分解的研究，主要有以下结论：

（1）不同凋落物处理间质量损失率差异显著。一定范围内凋落物质量损失率与碳氮比成反比，C/N值越低质量损失率越大。

（2）凋落物袋中优势类群为蜱螨目和弹尾目，中小型土壤动物在所捕获的土壤动物类群中占有优势。

（3）土壤动物对凋落物分解的平均贡献率为24.89%，中小型土壤动物作用（15.34%）> 大型土壤动物作用（9.55%），土壤动物在凋落物分解前期的作用较大；前气门亚目、长角䖴目、短角䖴目、伪蝎目、中气门亚目和蚁甲科是参与凋落物分解的关键类群。